彭艳琼：动植物间互惠共赢的启示_风闻

彭艳琼

中国科学院西双版纳热带植物园研究员

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在自然界里边，互惠现象是非常常见的，可能我们比较熟知的是根瘤菌跟大豆的关系，根瘤菌为大豆固氮，大豆可以为根瘤菌提供有机营养，所以它们是植物跟微生物之间，建立的互惠关系。

我们再看这个视频，几只蚂蚁在围绕一个毛毛虫（灰蝶的幼虫）在服务，我们可以看到灰蝶的幼虫可以分泌蜜露，给蚂蚁提供食物，这个是虫与虫之间建立的一个互惠关系。

动物跟植物之间有没有这样子的互惠关系呢？答案肯定是有的。回想一下我们平时看到的花，五彩缤纷赏心悦目，其实如果从植物的角度来讲，开花主要是为了招蜂引蝶，吸引传粉昆虫为它们授粉。当这些昆虫从一朵花，飞到另外一朵花上，它就为植物传播了花粉，最终能够受精繁殖出种子，实现有性繁殖，代代相传。当然，传粉昆虫也从花上获得了花粉和花蜜作为报酬，它们之间形成的也是互惠关系。

今天在这儿要介绍的是非常专一，比较特殊的传粉系统。先认识一下今天的主角榕树，榕树可以大到独木成林，小到匍匐在地面上生长，但是它们有一个共同的特征：隐头花序。大家看一下，它外形像果，但它的花是藏在果腔里边的，这是它在植物界，高等植物里边，独一无二的一个特征。在这个家族里边，可能大家熟知的就是无花果，我们平时看它都是无花儿实，所以我们中国人叫它无花果，其实我们打开这个果腔，可以看到很多小花，长在果腔的内壁上。

在2000年之前，我也只认识无花果一种，在我们中科院西双版纳热带植物园里，有个榕树的专类园，我们保存了非常丰富的榕树物种，那个时候我才知道，榕树原来是一个大的家族，全世界有八百多种，我们中国是有一百余种。

我们可以看到，大的如苹果，小的似绿豆，它有多种多样的果，但它们都有个共同的特征就是花是隐藏的，藏着的花什么样的东西 才能够给它传粉受精呢？这个可能大家都比较好奇的问题，想知道其中的答案。我们先看左边的，大的这只昆虫是一只果蝇，就是我们平时买了香蕉，在家里边放一段时间就会长出来的果蝇。我们再细看那个绿圈里边，站在翅膀上的那只小小的昆虫，它就是传粉榕小蜂，它大概的体型只有两个毫米大小，非常微小。

我们平时看到的无花果，看着像个封闭的果腔，其实它顶层的苞片，是有个顶层苞片形成的通道，这个通道，通常只有榕小蜂可以开启，然后爬行进入到果腔里边，接触到雌花，所以只有这类非常特殊的昆虫，才能为它传粉受精。进去传粉的榕小蜂，通常要把它的后代 产卵在这个果里边，然后繁衍后代，所以它们两个繁殖上是息息相关的。

就为了能够进入这个果腔，有效为榕树传粉，榕小蜂的形态发生了很多适应性的演化。我们首先看它的头，一般昆虫都是下口式，但它是前口式还是个铲状，在它的触角的第三节上，有个锥形的结构，可以撬开苞片，在它脸的腹面还有很多齿，这些结构都是有助于它爬行通过苞片的通道。榕小蜂就仅仅头部的形态，跟榕树苞片的通道结构，都形成了一个钥匙跟锁的关系，只有一种传粉榕小蜂能够打开这种榕树，进到果里边给它传粉。

它为了有效传粉，还演化出一些很发达的传粉结构，我们看电镜扫描的这张照片，我们通常知道蜜蜂有一对携粉足，可以装载花粉。通过电镜扫描也发现，榕小蜂是在胸部的两侧 是有两个花粉筐，专门用来装载花粉，我们把它的体壁透明之后，可以看到一粒一粒饱满的花粉，藏于花粉筐里边。再看白色箭头指向的位置，它的前足基节上是有一排刷子的，这排刷子是用来采粉和散粉的功能，也就是说为了能够有效传粉，榕小蜂结构上发生了很多适应性的演化。那它的寄主榕树，对应也有很多适应性的特征演化，比如说雄花的早生方式，花粉囊的成熟与散粉的方式，都是跟传粉密切相关。其实这就是物种间互作里边，最为常说的 协同演化。

我们看这个视频，一旦进入果腔，榕小蜂就产卵。它现在就是产卵的姿势，产卵器沿着柱头，顺着花柱产卵于子房里边，然后它抬起前足，用刷子把花粉刷出来，散粉于果腔里边。一到两天之后，我们用荧光来检查，柱头跟花柱里边，是有紫色萌发的花粉管，再解剖子房 我们也看到它产下的卵。完成了产卵跟传粉之后，榕小蜂通常就死于果腔里边了。

这些果要经过一到两个月的发育，通常夏天一个月，冬天两个月，种子就成熟了，雄花也开放了，这个时候榕小蜂也发育到了成虫期，羽化交配以后，就要离开这个雄花期的果，找寻雌花正在开放的树。这个过程里边，它通常会借助一些气流来传播，雌花开放的榕果，会释放非常专一的化学线索，来吸引榕小蜂准确找到，然后开始新的一个生活周期。榕树跟榕小蜂，通过专一的化学线索联系，还有密切衔接的物候联系方式，使它们相互依赖，密不可分，其实就像我们人类说的，它们真的是唇齿相依，休戚与共。如果没有榕树，那就没有榕小蜂，如果一种榕树的消失，也意味着它的传粉榕小蜂没有生存之地，将随之消失。

通过分子证据已经证实，它们已经协同演化了七千五百万年，从白垩纪中期就起源演化，比我们人类进化史还久远，所以在这个系统里边，榕树和榕小峰有很多相爱相杀，背叛与惩罚的故事令人惊叹，所以也被公认为是动物跟植物之间，协同进化的典范，是最经典的例子。

现在我们全球同行一起采样，覆盖所有榕树分布区，发现大约有30%的榕树，有多种传粉榕小蜂，当然物种多样性增加是好事，但这个系统就面临一个问题，就相当于是一个活儿  有两个人来干，那就为欺骗性的演化提供了契机。最简单的比喻就是两个人同时干一件事情，一个做得非常好，那意味着另外一个就有可能偷懒，甚至是欺骗。

的确自然界就是无奇不有，在这么高度专一的互惠系统里边，现在已经发现有三种榕小蜂，从传粉者演化为欺骗者，两例是在亚洲，是我们发现的。

在2008年的时候，我们发现了第二例，有一个很印象深刻的经历，我们2003年到2005年系统抽样，2006年的时候我跟一个法国同行，从昆明坐飞机到版纳，途中我跟他说：怎么我们抽样1000多个果，有一部分果里边没有种子？然后他也很吃惊，就把他拍了很多电镜照片，拿出来一对照，他拍的榕小蜂是没有传粉结构的，那就吻合了，没有种子，没有传粉结构。所以我们后面做了验证实验，在2018年正式报道了这个欺骗者。

在2010年的时候，我们又开始系统地抽样榕树Ficus microcarpa，到2012年我们发现了欺骗者，我们后面又经过了十年，2021年的时候，我们才揭示了它第一个机制，发现过程，和要真把一个机制研究清楚，确实需要时间的一个积累。在如此高度互惠的一个系统里边，出现了欺骗者，我们最想知道的就是这个系统怎么维持稳定的？其实我们只要思考一下，互惠系统的理论框架就是合作的双方是有支出的，也有收益，而且合作双方，必须维持支出跟收益的平衡，才能维持这个系统的长期稳定。

相当于在种A跟种B之间，它们长期协同进化，支出收益是平衡的了，现在半途杀出了个程咬金，出现了种C，它对这个系统的影响是怎么样的？我们查看了所有相似的和相关的系统，有报道在根瘤菌跟豆科植物里边，还有丝兰与丝兰蛾互惠系统里边，就发现如果合作的双方，有一方不合作，那对方就会对它实施惩罚。这就相当于我们人类合作系统里边，双方签个合同，如果一方违约，或者说是给老板打工，你偷奸耍滑，那都有可能要面临着惩罚。在自然界系统里边，也存在这个现象。

我们这个系统里边有欺骗者，那是不是这个寄主真的就对它不惩罚，才导致它那么猖狂地得以演化？我们就选择了榕树，跟它共存的一个传粉者和一个欺骗者，来进行系统的研究。先认识一下这个榕树其实非常常见，在我们南方的朋友应该都知道，它主要是原产亚洲热带，因为它是优良的绿化树种，被广泛引种到全世界。在它的榕果里边发现，我们看图A和图B 就是它的一个传粉者，前足基节上是有刷子的，它中胸的花粉筐是发达的。再看图C和图D，它的前足基节上花粉刷消失，中胸的花粉筐退化，所以它就有一个传粉者，一个欺骗者共存。

我们就做了一系列的对比实验，首先我们通过可以连接电脑，显微视频录像的一个设备，仔细对比观察两种的行为，这个是欺骗者的行为，它在果腔里边基本上是埋头苦干，没有看到它传粉的行为，所以我们说它的传粉行为是丢失了。

再进一步的思考，没有结构，没有行为，能不能再执行传粉的功能呢？我们通过生态学的实验来验证，就是把传粉者跟欺骗者，分别引入雌花期的果里边，看它们最后传粉繁殖出来的种子情况，白柱子和黑柱子一目了然，白色柱子就是传粉者繁殖的种子，每个果里边有50多粒，欺骗者偶尔见几粒，甚至没有，所以在传粉功能上，欺骗者可以说在这个系统里边，已经是滥竽充数，没有发挥作用。所以我们就是从不同角度，证实它确实是一个真正的欺骗者。

欺骗者能共存在这个系统里边，那它跟传粉者关系是如何的？我们是通过测序的分子片段，构建了系统发育树，我们看最上面红色那一块，就是欺骗者的位置，紧挨着它的白色这一片是传粉者的位置，它两个是紧靠在一块的，证实它们的进化关系是姐妹种的一个关系。

形态如此相似，进化关系又相近，它们的繁殖适合度有没有差别？我们也设置了直接竞争，跟间接竞争的实验：间接竞争就是把传粉者，欺骗者，分别引入不同的果里边；直接竞争就是在一个果里边，直接把传粉者，欺骗者放到一块，看它们最终繁殖后代的一个情况。我们看灰柱子和白柱子，灰柱子是欺骗者繁殖的后代数量，总是比白柱子要高一点，甚至是显著高，我们通过这个比较，证实这个欺骗者在这个系统里边，它繁殖适合度比传粉者还高。

欺骗者演化出来，繁殖还那么成功，刚刚我们也提到了，那它的寄主，是不是对这个现象不做任何惩罚？我们就用榕树与榕小蜂系统里边的一套方法来做验证。在榕树与榕小蜂系统的寄主惩罚，是体现在三个层次上，一个就是如果榕小蜂不给榕树传粉，那意味着发育途中落果率增加，发育过程中榕小蜂死亡数量还增加，最终能够成功发育出来的榕小蜂个体变小。我们也控制了传粉小蜂，带着花粉和不带花粉，我们把它引到雌花期果里边，最终也是记录落果率，再看它后代繁殖的数量，可以看一下白柱子和带斜线的柱子。我们做了四个重复实验，前三个没有显著差异，后一个不带粉的繁殖的后代多一点，就是说小蜂，它传不传粉，带不带粉，干不干活，寄主对它没啥影响，也就是不惩罚。所以我们也结合落果率，还有最终繁育出来的后代数量，计算了一个寄主惩罚的强度，我们直接定量，定量算出来是为0.02，就确认了这个寄主是没有寄主惩罚效应的。

我们又跟目前国际上已知的只有15例主动传粉，寄主惩罚强度高，尚未发现过欺骗者的进行对比，我们可以肯定地说，我们这个系统里边，就是缺乏寄主惩罚强度，导致传粉者结构丢失，行为丢失，最终演化为欺骗者，揭示了这样一个机制。

欺骗者如何能够共存在这个系统里边，它的繁殖适合度还高，为什么它不打破这个系统？我们又做了一个十七个月的系统抽样，结合我们的气候数据做了一个分析，我们发现它跟风向是有关系的。因为云南地处印度洋西南季风的控制区，在西南季风吹过来，雨季的时候，它主要是繁殖传粉者，欺骗者繁殖于旱季也成功繁殖，它们繁殖的季节的时间和空间上是分化的，这可以避免它们的直面竞争，防止内卷，共同利用雌花资源来进行繁殖后代。

我们有两例欺骗者，然后还有四种榕树，我们已经知道寄主惩罚强度，还有中美洲的五种，我们都整合了就想检查一下，寄主惩罚强度不是有高有低嘛，那它的传粉小蜂是否自然状况下，有些带着粉，有些没带粉，这个比例是多少。我们检查出来以后，发现非常有意思的一个结果：就是随着寄主惩罚强度的增加，不带粉，偷懒那部分传粉者是减少的；如果寄主惩罚强度低的情况下，不带粉的这部分比例反而是增加的，在这个系统里边，惩罚是有助于来维持互惠共赢的。

一个互惠系统的奖惩制度，不仅是在自然界有，我们人类社会也一样，需要有这些惩罚机制，才能够维持合作的共赢。目前我们对惩罚研究到当前这个状态，回顾一下从2000年的时候，我就接触到这个类群，逐渐发现，然后再锁定目标，再用多个方法来进行研究，再系统性地整合，坚持了二十一年。还有很多未解之谜有待揭晓，比如寄主惩罚强度是否存在地理马赛克效应？欺骗者全世界只有三例，我们还能不能发现更多的？因为我们同行说，你们西双版纳是欺骗者演化的香格里拉，我们这个地方很有利于欺骗者的演化，我们希望后面也会有更多的一些发现。整个科研的发现，回答科学问题之旅，它是曲折的，可能其他行业也是相似的这样一个路径。

在自然界里边，花朵和昆虫之间，有自然界最为迷人的一个互作关系，而且它们在生态系统里边也非常重要，有这些昆虫，蝴蝶蜜蜂的飞舞，我们有非常多的物种多样性，我们有非常多的丰富的食物，蝶舞蜂飞的场景，也会让我们很愉悦，所以希望大家能够喜欢它们，保护它们。

其实我们人类，也是自然生态系统里边的一部分，自然界的智慧应该是无穷的大，我们人类一直在不断地向自然界学习，如果说效率，可能我们人类会使用工具，然后我们有很多先进的技术，可能会加速我们的一些变化，比如最简单的现在的这个育种，有很多技术手段可以加速它向前进，希望大家能够欣赏自然界的智慧，从中得到一些感悟，得到一些启示，与自然界和谐共处。